La Iglesia parroquial de Ayora, denominada anteriormente del Apóstol Santiago, se construyó en sustitución de la primitiva de S. Jaime y Sta. Ana situada al pie del Castillo. Las obras comenzaron en 1508 bajo la dirección del maestro de obras D. Francisco de la Portilla, a quien sucedió su hijo Juan, los cuales cobraron de todo el tiempo que duraron 8.758 libras, 8 sueldos y 8 dineros, el día 3 de septiembre de 1625 en que fueron tasadas las obras. Se abrió al culto, aunque inacabada, en 1577, reanudándose las obras en 1595, terminándose en 1628. Se desconoce el arquitecto autor de las trazas. La causa de la suspensión de la obra en varios momentos fue debida unas veces a la falta de fondos y otras por la difícil acumulación de materiales, principalmente por el costoso transporte de piedra de sillería, según la tradición, de la cantera de las Alguayas. A pesar de no estar concluida, en 1572 se comenzó a enterrar en ella algunos cadáveres de familias principales, y el 8 de marzo de 1577 se trasladaron todos los ornamentos, enseres y documentos de la parroquia antigua, abriéndose al culto ese mismo año. Después de muchos sacrificios, y tomando parte activa el administrador de los Duques del Infantado se terminó definitivamente en 1628. Posteriormente sumó diversas modificaciones, destacando la que entre 1840 y 1850 ocultó la bóveda original y las pilastras con una yesería y decoración decimonónica.